手术治疗对胆囊小细胞癌患者预后价值的SEER数据库分析

黄坤，何运胜，张红梅，黄正红，袁心柱，赵攀，李建波，赵平武; HUANG Kun; HE Yunsheng; ZHANG Hongmei; HUANG Zhenghong; YUAN Xinzhu; ZHAO Pan; LI Jianbo; ZHAO Pingwu

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手术治疗对胆囊小细胞癌患者预后价值的SEER数据库分析

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黄坤 ¹
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何运胜 ¹
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张红梅 ²
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黄正红 ³
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袁心柱 ⁴
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赵攀 ¹
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李建波 ¹
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赵平武 ¹
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1. 四川省绵阳市中医医院普通外科，四川绵阳 621000； 2. 四川省绵阳市中医医院病理科，四川绵阳 621000； 3. 成都中医药大学医学技术学院，四川成都 611137； 4. 川北医学院附属南充市中心医院肾内科，四川南充 637000

中图分类号： R735.8

最近更新：2022-09-02

DOI：10.7659/j.issn.1005-6947.2022.08.002

摘要

背景与目的

胆囊小细胞癌（SCCG）是一种罕见的神经内分泌癌，目前缺少针对该类患者的大样本临床研究证据，手术治疗的预后价值尚不清楚。因此，本研究通过数据库分析评价探讨手术治疗在SCCG中的价值。

方法

提取SEER数据库中2000—2018年期间，经病理确诊的SCCG患者的临床资料。根据纳入和排除标准，严格筛选后共纳入116例，依据是否接受手术将患者划分为手术组和非手术组，比较两组间肿瘤特异生存（CSS）和总生存（OS）的差异，并分析患者CSS与OS的影响因素。

结果

纳入病例的中位年龄64岁（IQR：54~75岁）。其中男35例（30.17%），女81例（69.83%）。手术组63例（54.31%），非手术组53例（45.69%）。中位随访9个月（IQR：3~19.5个月）。手术组63例中，共死亡45例（71.43%），其中肿瘤相关性死亡42例（66.67%）。非手术组53例中，共死亡48例（90.57%），其中肿瘤相关性死亡44例（83.02%）。估算的手术组与非手术组1年OS分别为62.40%和23.70%；估算的手术组与非手术组1年CSS分别为64.81%和26.08%，两组间差异有统计学意义（χ²=19.75、χ²=8.53，均P<0.001）。多因素Cox回归分析显示：年龄、肝转移情况、放疗、手术是OS的独立影响因素（均P<0.05）；肝转移情况、放疗、手术是CSS的独立影响因素（均P<0.05）。手术治疗能提高患者OS（HR=0.54，95% CI=0.33~0.89，P=0.017）和CSS（HR=0.52，95% CI=0.31~0.87，P=0.014）。进一步根据临床病理特征进行分层分析显示，手术治疗提高年龄60岁以下（HR=0.14，95% CI=0.05~0.38，P<0.001）、女性（HR=0.45，95% CI=0.25~0.81，P=0.008）、未婚（HR=0.41，95% CI=0.17~0.94，P=0.037）、无肝转移（HR=0.16，95% CI=0.04~0.67，P=0.012）、未接受放疗（HR=0.56，95% CI=0.32~0.96，P=0.037）、接受过化疗（HR=0.33，95% CI=0.17~0.63，P<0.001）患者的OS。手术治疗提高年龄60岁以下（HR=0.14，95% CI=0.05~0.38，P<0.001）、女性（HR=0.43，95% CI=0.23~0.80，P=0.008）、未婚（HR=0.31，95%CI=0.12~0.79，P=0.013）、无肝转移（HR=0.13，95% CI=0.02~0.69，P=0.017）、未接受放疗（HR=0.51，95% CI=0.29~0.90，P=0.022）、接受过化疗（HR=0.35，95% CI=0.18~0.67，P=0.002）患者的CSS。

结论

手术治疗能提高SCCG患者的OS和CSS。尤其是年龄<60岁、女性、未婚、无肝脏转移、未接受放疗和接受化疗的SCCG患者。

关键词

胆囊肿瘤; 癌，小细胞; 外科手术; 预后; SEER规划

小细胞神经内分泌癌（small-cell neuroendocrine carcinomas，SNECs），是一种起源于神经内分泌组织的恶性肿瘤，其多见于肺组织，仅有2%~2.5%的小细胞癌来源于肺外组织^[

1-2]。胆囊神经内分泌癌（gallbladder neuroendocrine neoplasm，GB-NEN）是一种极为罕见的恶性肿瘤，约占神经内分泌肿瘤的0.5%，胆囊恶性肿瘤的2.1%^{[参考文献 3

百度学术}3]，胆囊小细胞癌（small cell carcinoma of gallbladder，SCCG）作为GB-NEN家族的一员，其发病更为罕见，约占胆囊恶性肿瘤的0.5%^{[参考文献 4

百度学术}4]。并且预后更差，其5年生存率不足8%，多数患者在确诊后1年内死亡^{[参考文献 5

百度学术}5]。由于发病罕见、缺乏多中心大样本临床研究，因此该病尚无标准化的最佳治疗方案。手术治疗被认为是对于大多数恶性肿瘤的最佳治疗手段^{[参考文献 6-7}6-7]。然而，SCCG患者预后的独立影响因素，以及手术治疗的价值及手术治疗的最佳受益人群目前仍然是不清楚的。

美国国立癌症研究所的癌症监测、流行病学和结局（the Surveillance，Epidemiology，and End Results，SEER）数据库是美国恶性肿瘤登记的权威数据库，该数据库详细记录1973年以来美国部分州县大量患者（约占美国人口的28%）的发病、病理、治疗及预后等信息，正是SEER数据库具有样本量大、资料全面等特点，且具有较为完整的随访数据，为少见类型肿瘤的大样本分析提供可能^[

8-11]。基于此，本研究基于美国SEER数据库中患者资料，系统性分析手术治疗在SCCG的治疗价值，旨在为临床制定SCCG精准、个体化的治疗决策提供参考。

1 资料与方法

1.1 资料来源

利用SEER*Stat version8.3.9软件从SEER数据库中提取2000—2018年期间，经过病理学确诊为SCCG患者的临床病理及预后资料。数据库更新日期为2021年4月。

1.2 纳入和排除标准

纳入标准：⑴ 患者初诊时为SCCG；⑵ 经病理学确诊；⑶ 确诊年份为2000—2018年；⑷ 病理学类型符合ICD-O-3编码为：“8002/3”、“8041/3”、“8042/3”、“8044/3”、“8045/3”；⑸ 发病年龄不限。排除标准：⑴ 多源性肿瘤；⑵ 经过尸检或死亡证明确诊的病例；⑶ 研究指标无法获取；⑷ 临床或随访信息记录不完整。

1.3 提取数据

提取患者的诊断年龄、种族、性别、原发肿瘤部位、治疗信息、生存时间及生存结局等资料。

1.4 统计学处理

本研究中，肿瘤特异性生存期（cancer-specific survival，CSS）和总生存期（overall survival，OS）为研究终点，CSS定义为诊断至随访截止或因SCCG死亡的时长（月），非SCCG死亡和失访患者数据作为删失数据；OS定义为诊断至随访截止或任何病因死亡的时长（月），失访患者作为删失数据。应用Stata/MP 16.0软件和R软件（version 4.1.1，http://www.r-project.org）进行统计分析。正态分布计量资料以均数±标准差（ $\bar{x} \pm s$ ）表示，非正态分布计量资料采用中位数和四分位间距（IQR）进行描述，计数资料采用率表示，组间对比采用χ²检验。采用Kaplan-Meier法计算生存率，生存率比较采用Log-rank法，采用多因素Cox比例风险模型进行独立预后因素分析并计算风险比（HR）及对应95%置信区间（CI）。所有检验均为双侧尾。检验水准α=0.05。

2 结　果

2.1 纳入病例特征

经筛选，116例SCCG患者符合条件并纳入分析，中位年龄64岁（IQR：54~75岁）；其中男35例（30.2%），女81例（69.8%）。手术组63例（54.3%），非手术组53（45.7%）例。27例（23.3%）接受放疗，76例（65.5%）接受化疗。22例（19.0%）肝脏转移。两组患者在生存时间方面存在差异（均P<0.05）（表1）。

表1 SCCG患者的基线特征表

Table 1 Baseline characteristics of patients with SCCG

变量	全组（n=116）	非手术组（n=53）	手术组（n=63）	P
年龄[岁，n（%）]
<60	46（39.7）	21（39.6）	25（39.7）	1
≥60	70（60.3）	32（60.4）	38（60.3）	1
性别[n（%）]
女性	81（69.8）	36（67.9）	45（71.4）	0.836
男性	35（30.2）	17（32.1）	18（28.6）	0.836
种族[n（%）]
亚裔/太平洋岛	9（7.8）	4（7.5）	5（7.9）	0.941
白种人	93（80.2）	42（79.2）	51（81.0）
黑种人	14（12.1）	7（13.2）	7（11.1）
放疗[n（%）]
否	89（76.7）	45（84.9）	44（69.8）	0.091
是	27（23.3）	8（15.1）	19（30.2）	0.091
化疗[n（%）]
否	40（34.5）	18（34.0）	22（34.9）	1
是	76（65.5）	35（66.0）	41（65.1）	1
婚姻状况[n（%）]
未婚/离异	54（46.6）	26（49.1）	28（44.4）	0.757
已婚	62（53.4）	27（50.9）	35（55.6）	0.757
肝转移[n（%）]
否	41（35.3）	16（30.2）	25（39.7）	0.157
是	22（19.0）	14（26.4）	8（12.7）
不清楚	53（45.7）	23（43.4）	30（47.6）
生存时间（ $\bar{x} \pm s$ ）	18.92 $\pm$ 29.3	8.23 $\pm$ 8.9	27.92 $\pm$ 36.7	<0.001

2.2 SCCG患者的预后分析

中位随访9个月（IQR：3~19.5个月），手术组63例中，共死亡45例（71.43%），其中肿瘤相关性死亡42例（66.67%）。非手术组53例中，共死亡48例（90.57%），其中肿瘤相关性死亡44例（83.02%）。手术组和非手术组的总中位生存时间分别为：16个月（IQR：9~92个月）和7个月（IQR：4~12个月）。估算的手术组与非手术组1年OS率分别为：62.40%和23.70%，Log-rank检验显示两组差异均有统计学意义（χ²=19.75，P<0.001）。估算的手术组与非手术组1年CSS率分别为：64.81%和26.08%，Log-rank检验显示两组差异均有统计学意义（χ²=8.53，P<0.001）（图1）。单因素Cox分析显示：年龄、肝转移情况、手术、化疗、放疗与患者的OS及CSS均相关（均P<0.05）（表2），手术治疗能明显提高患者的OS和CSS（图2）。将上述变量纳入多因素Cox回归分析显示：年龄、肝转移情况、放疗、手术是OS的独立影响因素（均P<0.05）；肝转移情况、放疗、手术是CSS的独立影响因素（均P<0.05）（表3）。

图1 SCCG患者的OS和CSS曲线　　A：OS；B：CSS

Figure 1 CSS and OS curves of SCCG patients　　A: OS; B: CSS

表2 SCCG患者的OS和CSS单因素Cox分析

Table 2 Univariate Cox regression analysis of OS and CSS in SCCG patients

变量	OS		CSS
变量	HR（95% CI）	P	HR（95% CI）	P
年龄
<60	1		1
≥60	2.03（1.30~3.15）	0.001	1.77（1.13~2.78）	0.012
性别
女性	1		1
男性	1.09（0.69~ 1.71）	0.710	1.17（0.73~1.85）	0.520
种族
亚裔/太平洋岛	1		1
白种人	2.03（0.82~5.02）	0.130	2.40（0.87~6.57）	0.089
黑种人	1.66（0.56~4.86）	0.360	1.66（0.50~5.53）	0.407
婚姻状况
未婚/离异	1		1
已婚	0.87（0.58~1.32）	0.530	0.90（0.59~1.39）	0.660
肝转移
否	1		1
是	4.04（2.21~7.41）	<0.001	4.44（2.36~8.36）	<0.001
不清楚	2.10（1.28~3.46）	0.003	2.25（1.33~3.81）	0.002
放疗
否	1		1
是	0.48（0.29~0.81）	0.005	0.50（0.29~0.84）	0.010
手术
否	1		1
是	0.38（0.25~0.58）	<0.001	0.38（0.25~0.60）	<0.001
化疗
否	1		1
是	0.46（0.30~0.72）	<0.001	0.47（0.30~0.74）	0.001

图2 手术对不同亚组SCCG患者预后影响的森林图 A：OS；B：CSS

Figure 2 Forest plots of the influence of surgery on survival in different subgroups A: OS; B: CSS

表3 SCCG患者的OS和CSS的多因素Cox回归分析

Table 3 Multivariate Cox regression analysis of OS and CSS in patients with SCCG

变量	OS		CSS
变量	HR（95% CI）	P	HR（95% CI）	P
年龄（岁）
<60	1		1
≥60	1.67（1.05~2.68）	0.030	1.44（0.89~2.34）	0.132
肝转移
否	1		1
是	3.99（2.05~7.76）	<0.001	4.53（2.26~9.07）	<0.001
不清楚	2.32（1.35~4.00）	0.002	2.46（1.38~4.37）	0.002
放疗
否	1		1
是	0.46（0.26~0.81）	0.007	0.46（0.26~0.83）	0.011
手术
否	1		1
是	0.54（0.33~0.89）	0.017	0.52（0.31~0.87）	0.014
化疗
否	1		1
是	0.63（0.39~1.02）	0.060	1.58（0.38~1.04）	0.072

2.3 手术治疗在不同亚组SCCG患者中的价值

根据患者临床病理特征将病例划分为不同亚组，采用多因素Cox比例风险模型评估手术对不同亚组患者CSS和OS的影响（表4）。分析显示，手术能提高年龄60岁以下、女性、未婚、无肝转移、未接受放疗、接受过化疗的患者的OS和CSS（图2）。

表4 手术对不同亚组SCCG患者OS和CSS影响的多因素 Cox 回归分析

Table 4 Multivariate Cox regression analysis of the influence of surgery on OS and CSS in different subgroups of SCCG patients

变量	病例数（n）	OS		CSS
变量	病例数（n）	HR（95% CI）	P	HR（95% CI）	P
年龄（岁）
<60	46	0.14（0.05~0.38）	<0.001	0.14（0.05~0.38）	<0.001
≥60	70	1.03（0.52~2.05）	0.920	1.01（0.48~2.12）	0.970
性别
女性	81	0.45（0.25~0.81）	0.008	0.43（0.23~0.80）	0.008
男性	35	0.41（0.12~1.34）	0.140	0.53（0.16~1.71）	0.288
婚姻状况
未婚	54	0.41（0.17~0.94）	0.037	0.31（0.12~0.79）	0.013
已婚	62	0.49（0.23~1.03）	0.062	0.54（0.25~1.16）	0.118
肝转移
否	41	0.16（0.04~0.67）	0.012	0.13（0.02~0.69）	0.017
是	22	1.28（0.44~3.71）	0.646	1.39（0.46~4.17）	0.557
不清楚	53	0.55（0.28~1.07）	0.079	0.49（0.25~0.98）	0.050
放疗
否	89	0.56（0.32~0.96）	0.037	0.51（0.29~0.90）	0.022
是	27	0.59（0.13~2.50）	0.470	0.62（0.14~ 2.78）	0.540
化疗
否	40	1.07（0.41~2.79）	0.876	0.82（0.30~1.24）	0.708
是	76	0.33（0.17~0.63）	<0.001	0.35（0.18~0.67）	0.002

3 讨　论

SCCG临床极为罕见，其发生率约为5.25/10万^[

12]，最早由Albores-Saavedra等^{[参考文献 13

百度学术}13]于1981年首次报道，截至目前，国内外文献报道的病例不足100例^{[参考文献 12

百度学术}12, 14]。由于该病发病率低，目前仍缺乏大样本、多中心及前瞻性的临床研究数据^{[参考文献 15-16}15-16]，因此尚无标准化治疗方法。手术、放疗、化疗仍是目前主要的治疗手段^{[参考文献 17

百度学术}17]。然而，SCCG患者预后的独立影响因素及手术治疗的价值及其最佳的受益人群目前仍不清楚。SEER数据库是美国癌症数据的主要来源，包括人口统计数据、原发肿瘤部位、肿瘤形态学、分期、治疗及随访等资料^{[参考文献 8

百度学术}8, 11, 18]。基于此，本研究利用SEER数据库临床病例样本量大、临床资料丰富的特点，系统性地分析影响SCCG患者OS和CSS的独立影响因素，评价手术治疗在SCCG患者治疗中的价值，并筛选最佳手术获益人群。

本研究显示，年龄、肝转移情况、放疗、手术SCCG患者OS的独立影响因素（均P<0.05）。肝转移情况、放疗、手术是SCCG患者CSS的独立影响因素。手术治疗能提高SCCG患者的OS和CSS。尤其是年龄<60岁、女性、未婚、无肝脏转移、未接受放疗和接受化疗的患者。Grossman等^[

2]在对肺外小细胞癌的研究显示，年龄、肿瘤分期、放疗和手术是独立的预后影响因素。这与我们的研究结论是基本一致的。Lee等^{[参考文献 14

百度学术}14]和Groeschl等^{[参考文献 6

百度学术}6]通过小样本病例的研究表明手术治疗是SCCG患者OS的主要手段。Groeschl等^{[参考文献 6

百度学术}6]研究表明，手术切除能明显提高肝胰胆管部的小细胞癌患者的OS。Bakogeorgos等^{[参考文献 19

百度学术}19]、Wu等^{[参考文献 20

百度学术}20]、Huang等^{[参考文献 21

百度学术}21]的研究也得出类似结论。本研究进一步证实手术治疗能提高SCCG患者的OS和CSS。然而值得注意的是，章正威等^{[参考文献 22

百度学术}22]研究也显示IV期GB-NEN患者行手术治疗无明显获益。同样地，Grossman等^{[参考文献 2

百度学术}2]也表明对于胃肠道的小细胞癌，手术治疗能使患者明显获益，而与肿瘤是否转移或肿瘤大小无关，而定位于头颈部、泌尿系和乳腺的小细胞癌，则手术不能获益。Li等^{[参考文献 23

百度学术}23]在对食管小细胞癌的研究中也同样表明手术治疗不能提高患者的OS和CSS。上述研究提示并非所有患者都能通过手术治疗获益。因此，筛选出最佳的手术获益人群在临床实践中具有重要的意义。

本研究通过亚组分析发现年龄<60岁、女性、未婚、无肝脏转移、未接受放疗和接受化疗的SCCG患者可能是最佳手术获益人群。Li等^[

24]研究显示，65岁以上胆囊腺癌患者预后更差。Li等^{[参考文献 25

百度学术}25]与Akce等^{[参考文献 26

百度学术}26]也证实，老年胆囊癌患者预后更差。Li等^{[参考文献 23

百度学术}23]在对食管小细胞癌的研究中显示，>65岁患者的总死亡风险是<65岁患者的1.351倍。而本研究表明，年龄是SCCG患者OS的独立影响因素，相比于60岁以下的患者，60岁及以上患者的死亡风险是1.67倍，这在一定程度上同研究^{[参考文献 23-26}23-26]是一致的。更进一步地，通过亚组分析发现，手术治疗对于60岁以下患者能明显获益，而对于60岁以上的患者则不能，这一点与临床的经验也是相一致的。因为60岁以上的患者，基础疾病可能增多，手术并发症的风险可能更大，同时也可能与氧化应激、免疫损伤、细胞衰老等因素有关^{[参考文献 27-28}27-28]。Li等^{[参考文献 25

百度学术}25]研究发现，女性的胆囊癌患者预后更差，这或许与内分泌激素水平的改变和紊乱有关^{[参考文献 29-30}29-30]。婚姻家庭是患者生活的基本单元和社会支持的重要来源^{[参考文献 31

百度学术}31]。一系列研究^{[参考文献 32-36}32-36]表明，婚姻状况与患者的生存率有明显相关性，相比于未婚而言，已婚患者预后更好可能与患者的经济状况、保险状况等因素相关。本研究显示，在女性和未婚人群中，手术治疗能明显提高患者的OS和CSS。其具体原因不清楚，可能与激素水平改变、未婚人群年龄相对较小，社会经济和保险状况进一步改善等有关。Abdelfatah等^{[参考文献 37

百度学术}37]在对腹膜后肉瘤的报道中显示，放疗可以降低局部复发的风险。Usmani等^{[参考文献 17

百度学术}17]报道了1例SCCG患者，在接受胆囊切除术后，联合应用化疗和放疗，使患者获得15个月的无复发生存期，提示放疗对于控制局部复发可能有一定的作用。在本研究中，放疗可以提高SCCG患者的OS和CSS，并且是患者预后的独立影响因素。然而，在亚组多因素分析中，发现在接受放疗的患者组中，手术治疗并不能提高患者的OS和CSS。笔者分析认为，可能是由于放疗组中接受手术的患者数目过少（8/27），导致检验效能不足引起。因此，需要后续进一步的研究证实。Kanetkar等^{[参考文献 15

百度学术}15]报道显示，对于SNECs，新辅助化疗可增加R₀切除率。Song等^{[参考文献 38

百度学术}38]也曾报道1例巨大的神经内分泌癌经新辅助化疗后成功进行了根治性切除。这与本研究是相一致的。本研究也进一步证实了，在接受化疗的亚组中手术治疗能使患者明显获益。因此，笔者认为，虽然单独化疗不能使患者生存获益，但是如果化疗联合手术治疗，则是改善患者生存预后的一项重要手段。

本研究仍然存在一些局限性，首先本研究是回顾性研究，选择偏倚是不可避免的。其次SEER数据库是大型肿瘤数据库，容易受编码错误及删失值的影响。再次，纳入研究的病例数中，部分组别病例数较少，构成比不均衡，特别是放疗组中，接受手术治疗的患者过少，极有可能影响检验效能。

综上所述，笔者认为年龄、肝转移情况、放疗、手术是SCCG患者OS的独立影响因素。肝转移情况、放疗、手术是SCCG患者CSS的独立影响因素。手术治疗能提高SCCG患者的OS和CSS，尤其是年龄<60岁、女性、未婚、无肝脏转移、未接受放疗和接受化疗的SCCG患者。

利益冲突

所有作者均声明不存在利益冲突。

参考文献

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手术治疗对胆囊小细胞癌患者预后价值的SEER数据库分析

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1.1 资料来源

1.2 纳入和排除标准

1.3 提取数据

1.4 统计学处理

2 结　果

2.1 纳入病例特征

2.2 SCCG患者的预后分析

2.3 手术治疗在不同亚组SCCG患者中的价值

3 讨　论

利益冲突

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1.3 提取数据

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2 结 果

2.1 纳入病例特征

2.2 SCCG患者的预后分析

2.3 手术治疗在不同亚组SCCG患者中的价值

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